故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
了让变成鬼的妹妹祢豆子重新变回人类，灶门炭治郎加入了猎鬼组织“鬼杀队”，与同伴我妻善逸、嘴平伊之助一同对抗各类恶鬼，在成长的过程中彼此间的友情与羁绊也日益加深。此后，炭治郎与“鬼杀队”中最高级别的剑士“柱”们数次并肩作战。为备战即将到来的决战，炭治郎正与队员们一同挑战由“柱”们主持的联合强化训练时，鬼舞辻无惨突然现身于产屋敷宅邸。炭治郎与众“柱”虽为解救身处危机的主公大人而火速赶到，却遭无惨之手打入了一个神秘空间。炭治郎等人坠落之处，正是鬼的大本营“无限城”——“鬼杀队”与“鬼”的决战，就此拉开序幕。