动画片恶魔高校dxd第三季故事接前两部讲述了一直没有女朋友的普通高中二年级生男主角兵藤一诚，终于交到了第一个女朋友!本来他可以和朋友说声抱歉，因为他可以快一歩登上大人的阶梯，但是却不知为什么会给女朋友杀掉。这样的他给学园第一美少女莉亚丝·吉蒙里前辈救了，但她却说着恶魔才会说的话「你已经作为了恶魔而转生了。为我效力吧!」而受到了前辈胸部奖赏的引诱，一诚也作为下仆恶魔，在驹王学园里展开爱情喜剧与战斗幻想的故事。
一诚和莉雅丝、爱莎、朱乃、小猫、杰诺瓦同在一个屋檐下，尽情享受着同居生活。但这样平稳的日常经过不久，超自然研究部就利用暑假前往冥界。一诚等人一到达冥界就在阿萨谢尔的命令下进行严苛的修行，而一行人当中只有小猫对自己的力量没有自信。某天，恶魔、天使、堕天使三大势力以及北欧神族阿斯加德举行了对恐怖对策的会议。但在背后，瓦利所率领的祸之团，以及...